Die neue Geschichte folgt den heldenhaften Bemühungen der Krypto-Zoologie-Agentur Monarch, deren Mitglieder gegen eine Batterie gottgroßer Monster antreten, darunter der mächtige Godzilla, der mit Mothra, Rodan und seiner ultimativen Nemesis, dem dreiköpfigen King Ghidorah, kollidiert. Als diese uralten Superspezies - die man für bloße Mythen hielt - wieder auferstehen, wetteifern sie alle um die Vorherrschaft und lassen die Existenz der Menschheit in der Schwebe hängen.